Entry and colonization of Asparagus officinalis roots by arbuscular mycorrhizal fungi with emphasis on changes in host microtubules

First-order lateral roots of Asparagus officinalis L. have a dimorphic exodermis consisting of short and long cells. Short cells have a thickened outer tangential wall, retain their cytoplasm, appear to have high levels of Ca²⁺, and undergo suberization later than contiguous long cells. In regions of the root in which the dimorphic nature of the exodermis is clearly evident, short cells have numerous cortical microtubules arranged predominantly in the transverse plane in reference to the long axis of the root. Arbuscular mycorrhizal fungi (either indigenous unidentified species in field-grown plants or Glomus intraradices Schenck&Smith in colonized plants in a growth chamber) form appressoria on epidermal cells located above exodermal short cells and infection hyphae then penetrate the outer tangential wall of short cells. A hyphal coil forms in short cells, and microtubules become closely associated with the coil; some cortical microtubules are retained in colonized short cells. A typical Arum type of arbuscular mycorrhizal association forms in the cortex, and concomitant with this, a rearrangement of microtubules occurs. During arbuscule formation, microtubules are associated with the large trunk hypha and with the fine arbuscule branches; cortical microtubules, although reduced in number, are present. As the arbuscule degenerates, a few microtubules are still associated with the hyphal clump and many cortical microtubules, oriented primarily in a transverse plane, are present. This study shows that arbuscular mycorrhizal fungi interact closely with the microtubular component of the cytoskeleton from the earliest stages of entry through arbuscule degeneration. These results support the concept that biotrophic fungal species have evolved intimate associations with plant cells.

Les racines latérales de premier ordre de l'Asparagus officinalis L. ont un exoderme dimorphique constitué de cellules longues et de cellules courtes. Les cellules courtes ont une paroi tangentielle externe épaissie, conservent leur cytoplasme, semblent avoir une teneur élevée en Ca²⁺, et subissent la subérisation plus tard que les cellules longues contigües. Dans les régions de la racine où la nature dimorphique de l'endoderme est bien évidente, les cellules courtes montrent de nombreux microtubules corticaux disposées surtout dans le plan transversal par rapport au long axe de la racine. Les champignons mycorhiziens arbusculaires (soient des espèces indigènes non-identifiées sur des plantes cultivées aux champs ou soit le Glomus intraradices Schenck&Smith sur des plants cultivées en chambre de croissance) forment des appressoriums sur les cellules épidermiques localisées au dessus des cellules exodermiques courtes, puis les hyphes d'infection pénètrent la paroi tangentielle externe des cellules courtes. Un peloton d'hyphes se forme dans les cellules courtes et les microtubules deviennent associés au peloton; certains microtubules corticaux sont retenus dans les cellules courtes colonisées. Dans le cortex, il se forme une association mycorhizienne arbusculaire du type Arum et on observe concurremment un réarragement des microtubules. Au cours de la formation des arbuscules, les microtubules sont associés avec la grosse hyphe de base et aux fines ramifications arbusculaires; les microtubules corticaux, bien que réduits en nombre, sont présents. À mesure que dégénère l'arbuscule, quelques microtubules sont toujours associés avec la masse d'hyphes et on observe plusieurs microtubules, orientés surtout dans le plan transversal. Cette étude montre que les champignons mycorhiziens arbusculaires interagissent étroitement avec les composantes microtubulaires du cytosquelette, à partir des premiers stades de la pénétration jusqu'à la dégénérescence des arbuscules. Ces résultats supportent l'idée que les espèces de champignons biotrophiques ont évolué en association intime avec les cellules végétales.